Characteristics of Gastric Mucosa-associated Lymphoid Tissue Lymphoma in Korea

태우 김; 준성 김

doi:10.4166/kjg.2024.108

Journal List > Korean J Gastroenterol > v.84(6) > 1516089265

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우리나라 위 점막연관림프조직 림프종의 임상적 특징

REVIEW ARTICLE

Korean J Gastroenterol 2024;84(6):243-250.

Published online: 25 December 2024

DOI: https://doi.org/10.4166/kjg.2024.108

우리나라 위 점막연관림프조직 림프종의 임상적 특징

김태우, 김준성

가톨릭대학교 의과대학 내과학교실 인천성모병원 소화기내과

Characteristics of Gastric Mucosa-associated Lymphoid Tissue Lymphoma in Korea

Tae-Woo Kim, Joon Sung Kim

Division of Gastroenterology, Department of Internal Medicine, Incheon St. Mary’s Hospital, College of Medicine, The Catholic University of Korea, Seoul, Korea

Correspondence to: Joon Sung Kim, Division of Gastroenterology, Department of Internal Medicine, Incheon St. Mary's Hospital, College of Medicine, The Catholic University of Korea, 56 Dongsu-ro, Bupyeong-gu, Incheon 21431, Korea. Tel: +82-32-280-5052, Fax: +82-32-280-5082, E-mail: kijoons@hanmail.net, ORCID: https://orcid.org/0000-0001-9158-1012

Received 29 September 2024 Revised 15 October 2024 Accepted 28 October 2024

(open-access):

This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution Non-Commercial License (http://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0) which permits unrestricted non-commercial use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited.

Abstract

The prevalence of gastric mucosa-associated lymphoid tissue (MALT) lymphoma in Korea has not been reported largely because, it is a relatively rare disease. Gastric MALT lymphoma is clinically important because of the high prevalence of Helicobacter pylori (H. pylori) in Korea. The endoscopic findings of gastric MALT lymphoma are diverse, and it is often challenging to differentiate from gastric adenocarcinoma. Adequate tissue acquisition and testing for H. pylori are required for diagnosis. Neck, chest, and abdominopelvic CT scans should be performed with detailed patient history taking and a physical examination for accurate disease staging. The treatment for gastric MALT lymphoma depends on the disease stage and include H. pylori eradication therapy, radiation therapy, and chemotherapy. This manuscript summarizes the etiology, clinical characteristics, diagnosis, and treatment of gastric MALT lymphoma in Korea.

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Keywords: Gastric MALT lymphoma, Helicobacter pylori

서 론

한국에서 원발성 위 림프종의 약 56%는 MALT 림프종(gastric mucosa-associated lymphoid tissue lymphoma, MALT)으로 알려져 있다.¹ MALT 림프종은 위 점막에서 가장 흔하게 발생하며, 그 다음으로는 눈, 폐, 침샘, 대장, 그리고 소장에서 발생하는 것으로 보고된다.² 국내에서 위 MALT 림프종의 유병률에 대한 정확한 데이터는 부족하나, 임상적으로 드물게 접하는 질환으로 간주된다. 위 MALT 림프종은 한국에서 임상적으로 중요한 질환이다. 이는 한국 내 헬리코박터 파일로리(Helicobacter pylori, H. pylori)의 유병률이 높은데 H. pylori와 위 MALT 림프종 간에는 밀접한 상관관계가 있기 때문이다.³ 본 원고에서는 위 MALT 림프종의 병인, 임상적 특징, 진단 및 치료 방법을 정리하고, 최근 발표된 국내 연구 결과를 함께 소개하고자 한다.

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본 론

1. 병인

1) H. pylori 감염

H. pylori에 감염되면 위 점막에 림프 조직이 형성되어 MALT 림프종이 발생할 수 있다.⁴ 실제로 대부분의 위 MALT 림프종 환자에서 H. pylori 감염이 발견되며, 제균 치료만으로 위 MALT 림프종이 호전되었다는 연구 결과들이 다수 보고되었다.^5-8 국내 위 MALT 림프종 환자의 제균 치료 후 관해율은 약 67–85%로 나타난다(Table 1).^8-15 국내의 한 연구에서는 위 MALT 림프종 환자의 91.9%에서 H. pylori 양성으로 확인되었다.¹² H. pylori 외에도 H. heilmannii 및 H. suis 감염이 위 MALT 림프종의 원인이 될 수 있다고 알려져 있다.^16-18 그러나 H. pylori에 감염된 환자 중 극히 소수에서만 림프종이 발생하므로, 감염 외에 환경적 또는 유전적 요인도 발병에 영향을 미칠 것으로 생각된다. 특히 IL1RN, GSTT1, IL-22 등과 같은 염증 반응 및 항산화 조절 유전자 변이가 MALT 림프종 발병에 기여한다는 연구 결과가 있다.^19,20 또한, CagA 혹은 CagY를 발현하는 H. pylori 균주가 위 MALT 림프종 발생과의 관련성이 있는 것으로 알려졌으나, 최근 메타분석 연구(meta-analysis)에서는 CagA 발현 H. pylori 균주와 위 MALT 림프종 발병 간의 유의미한 연관성이 없다고 보고되었다.^21-23 H. pylori 음성 MALT 림프종 환자의 위 점막 생검 결과, 위내 미생물 군집의 변화가 확인되며, 이는 위 MALT 림프종의 병인으로서 위내 미생물이 관여할 수 있음을 시사한다.²⁴

Table 1

Characteristics of Studies Reporting Responses Following Eradication Therapy as First-Line Treatment in Korea

Study	Year	Study period	n/N (%)	Lugano stage	Modified Ann Arbor stage	H. pylori infection status	Complete remission	Overall survival
Kim et al.⁹	2007	1996–2006	99/99 (100%)	I		Present, 99	84 (85%)
Choi et al.⁸	2013	2003–2012	56/66 (85%)	I, 55 II1, 1		Present, 53 Absent, 13	40 (71%)
Ryu et al.¹⁰	2014	2000–2012	48/57 (84%)	I, 47 II1 or more, 10		Present, 43 Absent, 14	36 (75%)
Min et al.¹¹	2014	2000–2010	162/194 (84%)	I, 189 II, 4 IV, 1		Present, 154 Absent, 40	137 (85%)
Gong et al.¹²	2016	1995–2014	345/345 (100%)		IE1, 306 IE2, 14 IIE, 6 IIIE, 2 IV, 17	Present, 317 Absent, 28	284 (82%)
Kim et al.¹³	2016	2001–2014	47/54 (87%)	I, 49 II or more, 5		Present, 42 Absent, 12	38 (81%)
Kim et al.¹⁴	2021	2000–2018	779/1,164 (67%)		I, 1038 II, 56 III/IV, 69	Present 873 Absent 288		10-year overall survival rate 99.5%
Jung et al.¹⁵	2023	2004–2021	58/65 (89%)	IE, 56 IIE, 8 IV, 1		Present, 43 Absent, 22	39 (67%)

n, number of patients who underwent H. pylori eradication therapy as first-line treatment; N, total number of patients.

2) 유전자 변이

전위(translocation) 돌연변이 t(11;18)(q21;q21)는 위 MALT 림프종과 관련된 가장 흔한 유전학적 이상으로, 전체 환자의 15-24%에서 발견된다.^25,26 H. pylori 양성 위 MALT 림프종환자를 대상으로 한 최근 국내 연구에서는 t(11:18) 전위가동반된 경우, 제균 치료 후 관해율이 28.6%인 것으로 보고되어,전위가 동반되지 않은 경우의 완전 관해율 85.7% 보다 낮았다.¹⁵ t(11:18) 전위가 있는 경우 제균 치료에 잘 반응하지 않지만,더 공격적인 미만성 거대 B세포 림프종(diffuse large B-cell lymphoma)으로의 전환 가능성이 증가하지는 않는다.^25-27 최근연구에서는 API-2와 MALT-1 유전자 전위가 c-Met 수용체의발현 증가와 관련이 있는데 c-MET의 발현은 여러 악성 종양에서 나쁜 예후 인자로 알려진다.²⁸ 최근 국내 연구에서 TRAF3유전자 돌연변이도 위 MALT 림프종의 주요 기여 인자임을보고하였다.²⁹

2. 임상적 특징

위 MALT 림프종 환자는 주로 무증상이거나 소화불량 및 상복부 통증과 같은 비특이적인 증상을 보인다.³⁰ 그 외에도 식욕 부진, 체중 감소, 오심, 구토, 조기 포만감 등을 보일 수 있으며, 발열, 식은땀, 체중 감소 등의 B 증상이나 위 출혈은 드물다. 위 MALT 림프종은 상부 위장관 내시경 검사를 통해 진단되며, 궤양, 미란, 홍반을 동반할 수 있고 불규칙한 형태와 지도상 모양으로 나타날 수 있다. 주로 전정부 또는 하부체부에서 호발하며, 내시경 분류법은 표준화되지 않았으나 크게 돌출형(exophytic type), 궤양 침윤형(ulcer-infiltrative type), 표재형(superficial type), 기타형으로 구분할 수 있다.^31,32 국내에서는 표재형이 가장 흔하며, 이 병변은 다시 다발성 미란형(multiple erosion type), 점막하종양형(submucosal type), 표면함몰형(IIc-like type), 조약돌 점막형(cobble-stone-mucosa type), 부분적 점막주름 비후형(partial-fold-swelling type), 그리고 퇴색형(discoloration type)으로 나눌 수 있다.³³ 다양한 병변이 다발성으로 나타날 수 있어 무작위 생검을 비정상 부위에서 수행하는 것이 필요하다. 또한, 점막 침범 없이 점막하층을 침범할 수 있으므로 충분한 조직 확보가 중요하다.^34,35 국내에서 보고된 위 MALT 림프종의 다양한 내시경 소견에 대하여 Table 2에 기술하였다.^34-39 최근 연구에서는 H. pylori 음성인 경우 위 MALT 림프종이 종양처럼 보일 가능성이 H. pylori 양성인 경우보다 높다고 보고하였다.⁴⁰ 위 MALT 림프종이 위 체부에 거대 유경성 폴립(pedunculated polyp)의 형태로 발병해 위 출구 폐색(gastric outlet obstruction)을 유발한 증례도 있으며, 여포성 위염(follicular gastritis)과 유사한 결절 형태로 관찰된 증례도 보고된 바 있다^41,42

Table 2

Clinical Characteristics of 7 Gastric MALT Lymphoma Cases in Korea

Study	Year	Age	Sex	Symptom	Endoscopic finding	Location		Stage	H. ylori infection status	Treatment
Choi et al.³⁴ (Case 1)	2010	46	F	Screening endoscopy	Submucosal tumor type	Low-Body	Posterior wall	Modified Ann Arbor stage IE1	Present	Endoscopic mucosal resection followed by H. pylori eradication therapy
Choi et al.³⁴ (Case 2)	2010	55	M	Screening endoscopy	Submucosal tumor type	Cardia		Modified Ann Arbor stage IE2	No record	Wedge resection followed by H. pylori eradication therapy and chemotherapy
Park et al.³⁵	2020	55	M	Screening endoscopy	Submucosal tumor type	Fundus	Posterior wall	Modified Ann Arbor stage IIE1	Absent	Endoscopic submucosal dissection followed by radiotherapy
Kim et al.³⁶	2021	75	M	Hematemesis	Submucosal tumor type	Cardia		Modified Ann Arbor stage IE2	Absent	Laparoscopic wedge resection
Choi³⁷	2022	42	F	Referral for gastric mass	Elevated nodular lesion (Type IIa)	Mid-Body	Posterior wall	Lugano stage IE	Present	H. ylori eradication therapy followed by endoscopic submucosal dissection
Gu et al.³⁸	2023	70	F	Loss of appetite	Ulcerative type	Low-Body Antrum		Modified Ann Arbor stage I1E	Present	H. ylori eradication therapy Laparoscopic distal gastrectomy with a D1 lymph node dissection and partial omentectomy
Choi et al.³⁹	2023	38	M	Screening endoscopy	IIc-like type Discoloration type	Angle	Greater curvature	No record	Present	Endoscopic submucosal dissection followed by H. pylori eradication therapy

3. 진단

위 MALT 림프종이 의심될 경우, H. pylori 감염 여부를 확인해야 한다.⁴³ 위 MALT 림프종으로 확인되면 상기도 검사와 함께 경부, 흉부, 복부, 골반의 CT 검사를 실시해야 한다. EUS(Endoscopic ultrasound)는 종양의 침윤 깊이를 평가하고 장기 주변 림프절을 확인하는 데 유용하므로 선택적으로 시행한다.⁴⁴ 위 MALT 림프종이 골수를 침범하는 경우는 10% 미만으로 드물어 골수 흡인 및 생검이 모든 환자에서 필요하지 않다.^11,45-47 국내 연구에서는 H. pylori 음성 환자와 같은 질병 진행 위험 요인이 있는 환자에 한해 골수 검사를 시행할 것을 제안하였다.¹¹ 또한, 위 MALT 림프종은 대부분 표재형으로 18F-FDG 섭취율이 낮은 반면, 위장 외에 발생한 MALT 림프종은 주로 종괴를 형성하여 섭취율이 높다.⁴⁸ 또 다른 국내 연구에서는 위 MALT 림프종 환자에서 PET 검사를 시행했을 때 절반의 환자에서만 이상 소견이 확인되었으며, 특히 점막 표면의 돌출 혹은 함몰 등의 변화가 있는 경우와 병변의 크기가 큰 경우에 높은 18F-FDG 섭취율을 보였다.⁴⁹

4. 조직 소견

위 MALT 림프종의 조직학적 특징 중 하나는 종양 세포가위선(gland) 또는 선와(crypt)를 파괴하여 나타나는 '림프상피 병변(lymphoepithelial lesion)'이다.^50,51 그러나 림프상피 병변은 만성 위염 등의 염증 상태에서도 나타날 수 있다.⁵² 최근 연구에서 위 MALT 림프종을 만성 위염 및 반응성 림프 증식과 구별하는데 IRTA1과 MNDA가 도움이 될 수 있음을 보고하였다.⁵³ 위 MALT 림프종은 pan-B 항원인 CD19, CD20, CD79a를 발현하며 변연부 B 세포의 전형적인 면역 표현형을 보인다.⁵⁴

5. 병기 설정

위 MALT 림프종의 병기는 주로 Modified Ann Arbor system을 사용하나, 이 분류는 림프절 침범이 있는 림프종의 분류를 위해 개발되었기 때문에 원발성 위 림프종의 분류에는 적합하지 않다는 의견도 있다. 최근에는 Lugano staging system이 위 MALT 림프종의 분류에 널리 사용되고 있다.⁵⁵ 또한, 림프종의 종양 침윤 깊이와 림프절 침범 범위를 보다 정확하게 평가하기 위해 Paris staging system을 사용하기도 한다.⁵⁶

6. 치료

1) 제균 치료

Wotherspoon 등은 H. pylori 제균 치료에 의해 위 MALT 림프종이 완전히 관해된 첫 사례를 보고하였다.⁶ 이후 H. pylori 제균 치료만으로 위 MALT 림프종이 완전히 호전된 사례들이 다수 보고되었다. 최근 메타분석 연구에서는 Lugano stage I 또는 II1의 위 MALT 림프종 환자에서 제균 치료를 시행했을 때 75.18%의 완전 관해를 보였다.⁵⁷ 32개월이 지나서도 완전 관해에 이를 수 있으므로, 병변이 더 이상 진행하지 않는 경우에는 주의 깊게 경과 관찰해 볼 수 있다.⁵⁸ 진행된 위 MALT 림프종 환자에서 H. pylori 제균 치료의 이득은 논란의 여지가 있으나, 국내 연구에서는 골수 침범이 있는 환자에서도 제균 치료 후 약 72.2%의 관해율을 보고하였다.⁴⁵

H. pylori가 음성인 경우의 MALT 림프종 치료에 대해서 논란이 있다. European Society of Medical Oncology guideline에서는 H. pylori가 음성인 경우에도 제균 치료를 권고하고 있으나, National Comprehensive Cancer Network에서는 초기 치료로 방사선 치료 또는 rituximab을 사용할 것을 권고하고 있다.^59,60 국내에서는 H. pylori 음성인 위 MALT 림프종에 대하여 내시경적 점막하 박리술과 방사선 치료를 시행하여 18개월 이상 관해가 유지된 증례가 보고된 바 있다(Table 2).³⁵ 한 다국적 메타분석에서 H. pylori 음성 위 MALT 림프종 환자에게 제균 치료를 시행한 결과, 29.3%의 완전 관해율이 나타났다.⁶¹ 또한, 국내 연구에서 H. pylori 음성인 위 MALT 림프종 환자에서 제균 치료 후 약 57.1%까지 완전 관해를 보고한 바 있다.¹² H. pylori 음성인 환자에서도 제균 치료가 효과적인 이유로는 감염 검사 결과가 위음성일 가능성, 또는 H. pylori가 아닌 H. heilmanni와 같은 다른 헬리코박터균에 감염되었을 가능성 등이 추정된다. 그 외 t(11;18)(q21;q21) 전위가 있거나, 진단 시 림프절 침범이 있는 경우 제균 치료에 잘 반응하지 않는 것으로 보고된다.^62-64

2) 방사선 및 항암 치료

H. pylori 제균 치료에 반응하지 않는 위 MALT 림프종 환자의 치료 방법은 아직 확립되지 않았다. 위에 국한되거나 주변 국소 림프절에만 병변이 있는 경우에는 방사선 치료를 시행하고, 병기가 더 진행된 경우 항암 치료를 고려한다.

방사선 치료는 위 및 주변 림프절에 30–40 Gy를 15–20회 조사하며, 초기 단계의 위 MALT 림프종에서 90–100%의 완전 관해율을 보인다.^65,66 제균 치료 후 호전이 없거나 H. pylori 음성인 stage I 및 II의 위 MALT 림프종 환자에게 방사선 치료를 시행한 결과 모두 완전 관해를 보였다는 보고도 있다.⁶⁷ 위에 국한된 방사선 치료의 부작용으로는 식욕부진, 오심, 구토가 있을 수 있으며, 복부 전체에 방사선 치료를 시행한 경우에는 설사 및 골수 억제가 동반될 수 있다.⁶⁸ 최근 제균 치료에 반응하지 않는 환자에게 연부 조직을 더 잘 관찰할 수 있는 자기공명영상 유도 방사선 치료(magnetic resonance imaging-guided radiation therapy)를 시행한 사례가 보고되었다.⁶⁹ 또한, 방사선 노출을 줄이기 위해 VMAT (volumetric-modulated arc therapy)을 사용하는 시도도 보고되었다.⁷⁰

위 MALT 림프종이 원위 림프절이나 다른 장기로 전이된 경우에는 항암 치료를 시행하며, 한 국내 연구에서는 항암 치료를 받은 stage III 및 IV 환자에서 94.6%의 높은 10년 생존율을 보고하였다.^14,71 표준 항암 치료법은 아직 확립되지 않았으나, 비호지킨 림프종의 항암요법으로 사용되는 rituximab cyclophosphamide, doxorubicin, vincristine, prednisone 또는 rituximab, cyclophosphamide, vincristine, prednisone을 병합하여 치료한다.⁷²

최근 국내에서는 H. pylori 제균 치료 후 남아 있는 병변에 대해 내시경적 점막하 박리술을 시도하여 4년간 재발 없이 관해가 유지된 증례도 보고되었다(Table 2).³⁷

7. 추적 관찰 및 예후

위 MALT 림프종의 관해 여부를 평가하기 위한 첫 검사는치료 후 3–6개월에 시행하며, 이후 임상적 및 조직학적 완전 관해가 확인될 때까지 4–6개월 간격으로 추적 관찰을 시행한다.⁷³ H. pylori 제균 치료 후 MALT림프종이 관해 된 경우, 내시경 소견으로는 백색 또는 탈색된 점막 변화와 위축이 특징적으로 관찰된다.⁷⁴ 병변이 위의 상부 3분의 1에 위치하는 경우, 여러 부위에 분포하는 경우거나 침 깊이가 점막하층 이상인 경우에는 제균 치료에 대한 반응이 좋지 않다.⁷⁵ 위 MALT 림프종의 치료 후 병기 판정에는 Groupe d'Etude des Lymphomas de l'Adulte (GELA) 시스템을 주로 사용한다.⁷⁶ Wotherspoon score는 처음에는 위 MALT 림프종에 대한 치료 후 반응 평가를 위한 도구로 제시되었으나, 지금은 위 MALT 림프종의 진단에 더 유용하게 사용된다(Table 3).⁶ 위 MALT 림프종은 진단 시 위에 국한된 경우가 75%이며, 대부분의 환자는 예후가 좋고 5년 생존율은 80–95%에 이른다.^14,30 최근 위 MALT 림프종 환자를 8년간 추적한 연구에서는 65세 이상의 연령과 미만성 거대 B세포 림프종으로의 질병 전환이 나쁜 예후 인자로 제시되었다.⁷⁷ 국내 연구에 따르면, 위 MALT 림프종에서 H. pylori 음성인 경우에 무진행생존기간이 유의하게 낮았다.⁷⁵

Table 3

Wotherspoon Scoring system for Gastric MALT Lymphoma⁶

Score	Description
0	Normal
1	Chronic active gastritis
2	Chronic active gastritis with florid lymphoid follicle formation
3	Suspicious lymphoid infiltrate in lamina propria, probably reactive
4	Suspicious lymphoid infiltrate in lamina propria, probably lymphoma
5	Gastric MALT lymphoma

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결 론

위에서 발견되는 원발성 림프종의 약 절반은 MALT 림프종이다. 위 MALT 림프종은 온순한 경과를 보이며, 임상적으로 드물게 접하는 질환이다. 그러나 한국은 위 MALT 림프종의 발병과 깊은 상관관계가 있는 H. pylori의 유병률이 높고, 내시경적 소견이 매우 다양하여 위 선암과 감별이 어려운 경우가 있어 임상적으로 중요하다. 내시경 소견은 다양한 병변이 다발성으로 나타날 수 있어 검사 시 주의가 필요하다. H. pylori 유병률이 높은 국내에서는 우선적인 제균 치료가 중요하며, 방사선 치료와 항암 치료의 병합이 필요할 수 있다. H. pylori 음성이거나, 재발한 환자, 또는 치료 후 반응이 없는환자에 대해서 적절한 치료법에 대한 추가 연구가 필요하다.

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Notes

Financial support

None.

Conflict of interest

None.

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